esoilБюллетень Почвенного института имени В.В. ДокучаеваDokuchaev Soil Bulletin0136-16942312-4202V.V. Dokuchaev Soil Science Institute10.19047/0136-1694-2018-92-57-73esoil-300Research ArticleСтатьиВЛИЯНИЕ НА БАКТЕРИАЛЬНЫЙ ГИДРОЛИТИЧЕСКИЙ КОМПЛЕКС ГУМУСО-АККУМУЛЯТИВНОГО ГОРИЗОНТА ТЕХНОУРБАНОЗЕМА ПАССАЖА ЧЕРЕЗ КИШЕЧНИК ДОЖДЕВОГО ЧЕРВЯ APORRECTODEA CALIGINOSATHE IMPACT OF PASSAGE THROUGH THE INTESTINE OF THE EARTHWORM APORRECTODEA CALIGINOSA ON THE BACTERIAL COMMUNITYhttps://orcid.org/0000-0001-6950-2269ФроловО. А.FrolovO. A.

МГУ им. М.В. Ломоносова, 119991, Россия, Москва, Ленинские горы, 1

Lomonosov Moscow State University, Russia, 119991 Moscow, Leninskie Gory, 1

6.40.7.4@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4058-2549ЯкушевА. В.YakushevA. V.

МГУ им. М.В. Ломоносова, 119991, Россия, Москва, Ленинские горы, 1

Lomonosov Moscow State University, Russia, 119991 Moscow, Leninskie Gory, 1

МГУ им. М.В. ЛомоносоваРоссияLomonosov Moscow State UniversityRussian Federation2018010920180945773Copyright © Фролов О.А., Якушев А.В., 20182018Фролов О.А., Якушев А.В.Frolov O.A., Yakushev A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://bulletin.esoil.ru/jour/article/view/300

Изучены экофизиологические особенности транзитного (прошедшее через кишечную полость) бактериального гидролитического комплекса Aporrectodea caliginosa: проведено сравнение в почве и копролитах биоразнообразия, преобладающих экологических стратегии и физиологических состояний среди его членов. Исследование проводили комплексным структурно-функциональным методом, основанном на кинетическом анализе сукцессии инициированных гидролитических бактериальных сообществ, возникающих после инокуляции набора селективных жидких питательных сред суспензией исследуемых образцов. В инициированные сообщества помимо гидролитических микроорганизмов входят негидролитические бактерии-спутники (олиготрофы и копиотрофы). Рост инициированных бактериальных сообществ на восьми средах с биополимерами (хитине, целлюлозе, пектине, крахмале, ксилане, декстране 500, твине 20, казеине) измеряли по оптической плотности. Описывали его двумя кинетическими параметрами, применяемыми для описания чистых культур микроорганизмов: максимальная удельная скорость роста и начальное физиологическое состояние. По посеву из жидких питательных сред с полимерами на агаризованную среду определяли биоразнообразие инициированных сообществ. Ранговые распределения исследуемых показателей имели ненормальный характер, поэтому были использованы медианный и непараметрический дисперсионный анализы, а также непосредственный анализ ранговых распределений. Бактериальное сообщество копролитов приобретает большую устойчивость – видовой состав становится более выровненным (индекс Бергера–Паркера, показывающий степень доминирования самого обильного вида, после пассажа уменьшается) и разнообразным (индекс Шеннона становится больше после пассажа). Гидролитический бактериальный комплекс активизируется при пассаже, так как увеличивается медианное значение начального физиологического состояния инициированных сообществ. В бактериальном блоке увеличивается доля быстрорастущих бактерий r-стратегов (на жидких средах с полимерами возрастает доля инициированных гидролитических ассоциации с боль-шими значениями максимальной удельной скорости роста).

Ecophysiological features of the transit (passed through the intestinal lacune) bacterial hydrolytic complex Aporrectodea caliginosa were studied: a comparison of biodiversity was made in the soil and coprolites, the prevailing ecological strategy and physiological states among its members. The study was conducted by a complex structural and functional method based on the succession kinetic analysis of initiated hydrolytic bacterial communities that occur after the inoculation of a set of selective liquid nutrient media with a suspension of the test samples. In addition to hydrolytic microorganisms, non-hydrolytic bacterial satellites (oligotrophs and copyotropes) are included in initiated communities. The growth of initiated bacterial communities on eight media with biopolymers (chitin, cellulose, pectin, starch, xylan, dextran 500, tween 20, casein) was measured by optical density. It was described by two kinetic parameters used to describe the pure cultures of microorganisms: the maximum specific growth rate and the initial physiological state. The biodiversity of the initiated communities was de-termined according to the planting from liquid nutrient media with polymers on the agar medium. Rank distributions of the studied indicators were abnormal, therefore, median and nonparametric dispersion analyzes were used, as well as a direct analysis of rank distributions. The bacterial community from coprolites acquires greater sustainability - the species composition becomes more leveled (the Berger-Parker index, showing the degree of dominance of the most abundant species, decreases after the passage) and diverse (the Shannon index becomes higher after passage). The hydrolytic bacterial complex is activated at passage, as the median value of the initial physiological state of the initiated communities increases. In the bacterial block, the proportion of fast-growing bacteria of r-strategists increases (on liquid media with polymers, the share of initiated hydrolytic associations increases with large values of the maximum specific growth rate).

зоомикробные взаимодействиякинетика ростафизиологическое состояние микроорганизмовэкологические стратегии микроорганизмовzoomicrobial interactionsgrowth kineticsphysiological state of microorganismsecological strategies of microorganismsReferencesБлагодатская Е.В., Ермолаев А.М., Мякшина Т.Н. Экологические стратегии микробных сообществ почв под растениями луговых экосистем // Изв. РАН. Сер. биологическая. 2004. №. 6. С. 740–748.Akkermans S., Van Impe J.F. Mechanistic modelling of the inhibitory effect of pH on microbial growth, Food Microbiology, 2018, V. 72, pp. 214–219. doi: 10.1016/j.fm.2017.12.007 2. AlSayed A., Fergala A., Eldyasti A. Influence of biomass density and food to micro-organisms ratio on the mixed culture type I methanotrophs enriched from activated sludge. Journal of Environmental Sciences, (2017). doi: 10.1016/j.jes.2017.11.017Благодатский С.А., Богомолова И.Н., Благодатская Е.В. Микробная биомасса и кинетика роста микроорганизмов в черноземах при различном сельскохозяйственном использовании // Микробиология. 2008. Т. 77. № 1. С. 113–120.Atungulu G.G., Thote S., Wilson S. Storage of hybrid rough rice–Consideration of microbial growth kinetics and prediction models, Journal of Stored Products Research, 2016, V. 69, pp. 235–244. doi: 10.1016/j.jspr.2016.09.003Бызов Б.А. Зоомикробные взаимодействия в почве. М.: ГЕОС, 2005. 213 с.Bal L. Morphological investigation in two moder-humus profiles and the role of the soil fauna in their genesis, Geoderma, 1970. V. 4(1), pp. 5–36. doi: 10.1016/0016-7061(70)90030-3 5. Bi Y.M., Tian G.L., Wang C., Zhang Y., Wang D.N., Zhang F.F., Sun Z.J. Differ-ential effects of two earthworm species on Fusarium wilt of strawberry. Applied Soil Ecology, 2018. V. 126, pp. 174–181. doi: 10.1016/j.apsoil.2018.02.024Бызов Б.А., Якушев А.В., Микробиологическая характеристика вермикомпостирования методом мультисубстратного тестирования // Почвоведение. 2008. № 11. С. 1381–1387 doi: 10.1134/S1064229308110112Blagodatskaya E.V., Ermolaev A.M., Myakshina T.N Ecological Strategies of Soil Microbial Communities under Plants of Meadow Ecosystems, Biology Bulletin of the Russian Academy of Sciences, 31(6), 620–627, (2004). doi: 10.1023/B:BIBU.0000049735.79628.7dВсеволодова-Перель Т.С. Дождевые черви фауны России. Кадастр и определитель. М.: Наука, 1997. 102 с. 6. Звягинцев Д.Г., Бабьева И.П., Зенова Г.М. Биология почв. М.: Изд-во Моск. ун-та, 2005. 445 с.Blagodatskii S.A., Bogomolova I.N., Blagodatskaya E.V. Microbial biomass and growth kinetics of microorganisms in chernozem soils under different land use modes, Microbiology, 2008, V. 77 (1), pp. 99–106. doi: 10.1134/S0026261708010141Кутовая О.В. Характеристика гумусовых веществ агродерново-подзолистой почвы и копролитов дождевых червей // Бюл. Почв. ин-та им. В.В. Докучаева. 2012. Вып. 69. С. 46–59.Byzov B.A. Zoomicrobial interactions in soil, Moscow, GEOS Publ., 2005. 214 p. (in Russian) 9. Byzov B.A., Thanh V.N., Babjeva I.P. Interrelationships between yeasts and soil diplopods, Soil Biology and Biochemistry, 1993. V. 25 (8), pp. 1119–1126. doi: 10.1016/0038-0717(93)90160-D 10. Chang C.H., Szlavecz, K., Buyer J.S. Species-specific effects of earthworms on mi-crobial communities and the fate of litter-derived carbon. Soil Biology and Biochemistry, 2016, V. 100, pp. 129–139. doi: 10.1016/j.soilbio.2016.06.004Паников Н. С. Синтетическая хемостатная модель как средство описа-ния сложного динамического поведения микроорганизмов // Микробио-логия. 1991. Т. 60. № 3. С. 431–441.Córdova O. et al. Influence of growth kinetics of microalgal cultures on biogas pro-duction, Renewable Energy, 2018, V. 122, pp. 455–459. doi: 10.1016/0378-4754(95)00127-1Тихонов В.В., Бызов Б.А., Завгородняя Ю.А., Демин В.В. Дождевые черви преобразователи структуры и биологической активности гуминовых кислот // Изв. РАН. Сер. биологическая. 2011. № 1. С. 24–32. doi: 10.1134/S1062359010061032 10. Храмченкова О., Веремеев В., Бачура Ю. Водоросли почв и копролитов дождевых червей в луговых экосистемах // Наука и инновации. 2012. Т. 2. № 108.Dev S., Roy S., Bhattacharya J. Understanding the performance of sulfate reducing bacteria based packed bed reactor by growth kinetics study and microbial profiling, Jour-nal of Environmental Management, 2016, 177, 101–110. doi: 10.1016/j.jenvman.2016.03.049Юрков А.М., Чернов И.Ю., Тиунов А.В Влияние дождевых червей lumbricus terrestris на структуру дрожжевого сообщества лесной подстилки // Микробиология. 2008. Т. 77. № 1. С. 121–125. doi: 10.1134/S0026261708010153Hargitai L. The role of organic matter content and humus quality in the maintenance of soil fertility and in environmental protection, Landscape and Urban Planning, 1993. V. 27(2–4), pp. 161–167. doi: 10.1016/0169-2046(93)90044-EЯкушев А.В. Комплексный структурно-функциональный метод характеристики микробных популяций // Почвоведение. 2015. № 4. С. 429–446. doi: 10.7868/S0032180X15040115Hramchenkova O., Veremeev V., Bachura Y.U. Algae of soils and courses of rain wiles in meadow ecosystems, Nauka i Innovacii, 2012, Т. 2, No 108. 15. Huang K., Xia H. Role of earthworms' mucus in vermicomposting system: Biodeg-radation tests based on humification and microbial activity, Science of the Total Envi-ronment, 2018. V. 610, pp. 703–708. doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.08.104.Akkermans S., Van Impe J.F. Mechanistic modelling of the inhibitory effect of pH on microbial growth // Food Microbiol. 2018. Т. 72. P. 214–219. doi: 10.1016/j.fm.2017.12.007 14. AlSayed A., Fergala A., Eldyasti A. Influence of biomass density and food to microorganisms ratio on the mixed culture type I methanotrophs enriched from activated sludge // J. Environ. Sci. 2017. doi: 10.1016/j.jes.2017.11.017Huang, G., Chen S., Dai C., Sun L., Sun W., Tang Y., Xiong F., He R., Ma H., Effects of ultrasound on microbial growth and enzyme activity, Ultrasonics Sonochem-istry, 2017, V. 37, pp. 144–149. doi: 10.1016/j.ultsonch.2016.12.018Atungulu G.G., Thote S., Wilson S. Storage of hybrid rough rice–Consideration of microbial growth kinetics and prediction models // J. Stored Products Res. 2016. Т. 69. С. 235–244. doi: 10.1016/j.jspr.2016.09.003Krichen E., Harmand J., Torrijos M., Godon J. J., Bernet N., Rapaport, A. High bi-omass density promotes density-dependent microbial growth rate, Biochemical Engi-neering Journal, 2018, V. 130, pp. 66–75. doi: 10.1016/j.bej.2017.11.017Bal L. Morphological investigation in two moder-humus profiles and the role of the soil fauna in their genesis // Geoderma. 1970. Т. 4. № 1. С. 5–36. doi: 10.1016/0016-7061(70)90030-3Kutovaya O.V. Characterization of humus and coprolites of earthworms in agrosoddy podzolic soil, Dokuchaev Soil Bulletin, 2012, V. 69, pp. 46–59. (in Russian) 19. Laverack M.S. The Physiology of Earthworms, N.Y., Macmillan Publ., 1963, 230 p.Bi Y.M., Tian G.L., Wang C., Zhang Y., Wang D.N., Zhang F.F., Sun Z.J. Differential effects of two earthworm species on Fusarium wilt of strawberry // Appl. Soil Ecology. 2018. V. 126. P. 174–181. doi: 10.1016/j.ap-soil.2018.02.024Panikov N.S. Mechanistic mathematical models of microbial growth in bioreactors and in natural soils: explanation of complex phenomena, Mathematics and Computers in Simulation, 1996, V. 42(2–3), pp. 179–186.Byzov B.A., Thanh V.N., Babjeva I.P. Interrelationships between yeasts and soil diplopods // Soil Biol. Biochem. 1993. Т. 25. № 8. С. 1119–1126. doi: 10.1016/0038-0717(93)90160-D 19. Chang C.H., Szlavecz K., Buyer J.S. Species-specific effects of earthworms on microbial communities and the fate of litter-derived carbon // Soil Biol. Bi-ochem. 2016. V. 100. P. 129–139. doi: 10.1016/j.soilbio.2016.06.004Panikov N.S. Kinetics of Microbial Processes, Reference Module in Earth Systems and Environmental Sciences, Elsevier, 2016, pp. 1–19. doi: 10.1016/B978-0-12-409548-9.09733-5Córdova O. et al. Influence of growth kinetics of microalgal cultures on bogas production // Renewable Energy. 2018. Т. 122. С. 455–459. doi: 10.1016/j.renene.2018.01.125Panikov N.S. A synthetic chemostat model as a means of describing the complex dynamic behavior of microorganisms, Microbiology, 1991, V. 60(3), pp. 299–307. (in Russian)Dev S., Roy S., Bhattacharya J. Understanding the performance of sulfate reducing bacteria based packed bed reactor by growth kinetics study and microbial profiling // J. Environ. Management. 2016. Т. 177. С. 101–110. doi: 10.1016/j.jenvman.2016.03.049Peigné J., Vian J. F., Payet V., Saby N. P. Soil fertility after 10 years of conservation tillage in organic farming. Soil and Tillage Research, 2018, V. 175, pp. 194–204. doi: 10.1016/j.still.2017.09.008Hargitai L. The role of organic matter content and humus quality in the maintenance of soil fertility and in environmental protection // Landscape and Urban Planning. 1993. Т. 27. № 2–4. С. 161–167. doi: 10.1016/0169-2046(93)90044-ERozanova M.S., Prokof’eva T.V., Lysak L V., Rakhleeva A.A. Soil Organic Matter in the Moscow State University Botanical Garden on the Vorob’evy Hills, Eurasian Soil Science, 2016, V. 49 (9), pp. 1013-1025. doi: 10.1134/S106422931609012X 25. Sanchez-Hernandez J.C., del Pino J. N., Capowiez Y., Mazzia C., Rault M. Soil en-zyme dynamics in chlorpyrifos-treated soils under the influence of earthworms. Science of the Total Environment, 2018, V. 612, pp. 1407–1416, doi: 10.1016/j.sci-totenv.2017.09.043 26. Sanchez-Hernandez J. C. Biochar activation with exoenzymes induced by earth-worms: A novel functional strategy for soil quality promotion, Journal of hazardous materials, 2018, V. 350, pp. 136–143. doi: 10.1016/j.jhazmat.2018.02.019Huang G., Chen S., Dai C., Sun L., Sun W., Tang Y., Xiong F., He R., Ma H., Effects of ultrasound on microbial growth and enzyme activity // Ultrasonics Sonochemistry. 2017. Т. 37. С. 144–149. doi: 10.1016/j.ultsonch.2016.12.018Satchell J.E. Earthworm microbiology, Earworm ecology from Darwin to vermiculture, London, N.Y., 1983, pp. 315–364. doi: 10.1007/978-94-009-5965-1Huang K., Xia H. Role of earthworms' mucus in vermicomposting system: Biodegradation tests based on humification and microbial activity // Sci. Total Environ. 2018. V. 610. 703–708. doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.08.104Stanbury P.F., Whitaker A., Hall S.J. Principles of Fermentation Technology, Else-vier, 2017, pp. 21–74. doi: 10.1016/B978-0-08-099953-1.00002-8Krichen E., Harmand J., Torrijos M., Godon J.J., Bernet N., Rapaport A. High biomass density promotes density-dependent microbial growth rate // Biochem. Engin. J. 2018. Т. 130. С. 66–75. doi: 10.1016/j.bej.2017.11.017Vsevolodova-Perel T.S. The earthworms of the fauna Russia: Cadastr and key, Mos-cow, Nauka Publ., 1997, 102 p. (in Russian)Laverack M.S. The Physiology of Earthworms. N.Y.: Macmillan, 1963. 230 p.Tikhonov V.V., Byzov B.A., Zavgorodnyaya Y.A., Demin V.V. Earthworms as modifiers of the structure and biological activity of humic acids, Biology bulletin, 2011, V. 38, No. 1, pp. 17–24. doi: 10.1134/S1062359010061032Laverack N.S. Mechanistic mathematical models of microbial growth in bioreactors and in natural soils: explanation of complex phenomena // Mathematics and Computers in Simulation. 1996. Т. 42. № 2–3. С. 179–186. doi: 10.1016/0378-4754(95)00127-1Yakushev AV., Byzov B.A. Microbiological characterization of vermicomposts by the method of multisubstrate testing, Eurasian Soil Science, 2008, Т. 41, No.11, pp. 1221–1227. doi: 10.1134/S1064229308110112Panikov N.S. Kinetics of Microbial Processes, Reference Module in Earth Systems and Environmental Sciences. Elsevier, 2016. P. 1–19. doi: 10.1016/B978-0-12-409548-9.09733-5 29. Peigne J., Vian J.F., Payet V., Saby N.P. Soil fertility after 10 years of conservation tillage in organic farming // Soil and Tillage Res. 2018. V. 175. 194–204. doi: 10.1016/j.still.2017.09.008Yakushev A.V. Integral structural-functional method for characterizing microbial populations, Eurasian Soil Science, 2015, V. 48 (4), pp. 378–394. doi: 10.1134/S1064229315040110Sanchez-Hernandez J. C. Biochar activation with exoenzymes induced by earthworms: A novel functional strategy for soil quality promotion // J. Hazard-ous Materials, 2018. V. 350. 136–143. doi: 10.1016/j.jhazmat.2018.02.019Yurkov A.M., Chernov I.Y., Tiunov A.V. Influence of Lumbricus terrestris earth-worms on the structure of the yeast community of forest litter, Microbiology, 2008, Т. 77, No. 1, pp. 107–111. doi: 10.1134/S0026261708010153Sanchez-Hernandez J.C., del Pino J.N., Capowiez ,Y., Mazzia C., Rault M. Soil enzyme dynamics in chlorpyrifos-treated soils under the influence of earth-worms // Sci. Total Environ. 2018. V. 612. P. 1407–1416. doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.09.043Zvyagintsev D.G., Bab'eva I.P., Zenova G.M. Biology of soils, Moscow, 2005, 445 p. (in Russian)Satchell J.E. Earthworm microbiology // Earworm ecology from Darwin to vermiculture. London, N.Y, 1983. P. 315–364. doi: 10.1007/978-94-009-5965-1 33. Stanbury P.F., Whitaker A., Hall S.J. Principles of Fermentation Technology. Elsevier, 2017 P. 21–74. doi: 10.1016/B978-0-08-099953-1.00002-8Satchell J.E. Earthworm microbiology // Earworm ecology from Darwin to vermiculture. London, N.Y, 1983. P. 315–364. doi: 10.1007/978-94-009-5965-1 33. Stanbury P.F., Whitaker A., Hall S.J. Principles of Fermentation Technology. Elsevier, 2017 P. 21–74. doi: 10.1016/B978-0-08-099953-1.00002-8

The authors declare that there are no conflicts of interest present.